FAVE – Sección Ciencias Veterinarias
19 (2020) 10 - 15; doi: https://doi.org/10.14409/favecv.v19i1.9046
Versión impresa ISSN 1666-938X
Versión digital ISSN 2362-5589
INFORME DE CASO
Descripción de dos casos de babesiosis cerebral
en terneros de hasta 15 días de edad
Olmos LH1,2*, Micheloud JF1,2, Morel N3, Bertoni E1, Avellaneda-Cáceres A2, Primo ME 3,4,
Thompson CS 3, Torioni de Echaide SM3, Aguirre DH1
1
Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria (INTA), – CIAP – Instituto de Investigación Animal
del Chaco Semiárido – Área de Investigación en Salud Animal, Estación Experimental Agropecuaria
(EEA) Salta (Cerrillos), Argentina.
2
Facultad de Ciencias Agrarias y Veterinarias, Universidad Católica de Salta, Argentina.
3
INTA EEA Rafaela, Santa Fe, Argentina.
4
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET)
* Correspondencia: Leandro H. Olmos, INTA EEA Salta, Ruta Nacional 68 km 172 (CP: 4403) Cerrillos, Salta,
Argentina. E-mail: olmos.leandro@inta.gob.ar
Recibido: 17 Enero 2020. Aceptado: 20 Marzo 2020. Disponible en línea: 16 Abril 2020
Editor: S. Nava
RESUMEN. La babesiosis es una enfermedad causada por Babesia bovis y Babesia bigemina, integrante del complejo conocido como
“Tristeza bovina” y relevante en el Noroeste argentino (NOA). La presentación clínica de esta enfermedad es infrecuente en bovinos
jóvenes, a los que se considera parcialmente resistentes a la babesiosis. Este trabajo describe dos casos de babesiosis cerebral en
terneros de dos rodeos de cría diferentes, que a la necropsia mostraron ictericia, esplenomegalia y severa congestión cerebral y
hemoglobinuria. Estructuras intraeritrocitarias compatibles morfológicamente con B. bovis fueron identificadas en extendidos de
sistema nervioso central y sangre periférica teñidos con Giemsa y se confirmó luego la infección por medio de técnicas moleculares. La
evaluación del estatus epidemiológico en los rodeos de origen determinó diferentes contextos: uno de los casos fue aislado en un
rodeo con estabilidad enzoótica para babesiosis, donde la enfermedad clínica era escasa a pesar de altas tasas de transmisión de B.
bovis; el segundo caso ocurrió en un rodeo en situación de brote con niveles significativos de mortandad. La ocurrencia de babesiosis
(B. bovis) no había sido descripta todavía en terneros de la Argentina, sumándose ahora al diagnóstico diferencial para esta categoría
de bovinos en zonas donde la enfermedad es enzoótica.
SUMMARY. Description of two cases of cerebral babesiosis in calves up to 15 days of age. Bovine babesiosis is a disease caused by
Babesia bovis and Babesia bigemina, as part of the tick fever complex and relevant in the Northwest of Argentina. Clinical occurrence
of this illness is uncommon in young cattle, considered resistant to babesiosis. This work described two cases of cerebral babesiosis in
calves of different beef herds. Jaundice, splenomegaly, severe cerebral congestion and hemoglobinuria was observed at necropsy.
Babesia bovis-like structures were identified in cerebral and blood smears Giemsa stained and confirmed by molecular techniques.
Different situations were recognized following the evaluation of the epidemiological status of both herds: the first one was a single
case in a herd with enzootic stability for babesiosis, with scarce clinical cases despite high rates of B. bovis transmission; the other case
was in a context of outbreak with high level of mortality within a herd susceptible to babesiosis. Clinical babesiosis was not previously
described in calves from Argentina. Babesiosis must be taken into account for the differential diagnosis in calves from endemic areas
of the disease.
Palabras clave: Babesia bovis, babesiosis cerebral, terneros
Keywords: Babesia bovis, cerebral babesiosis, calves
otros trastornos, cuadros de anemia hemolítica
(Guglielmone, 1995). A nivel regional, la babesiosis,
junto a la anaplasmosis causada por la rickettsia
Anaplasma marginale integran el complejo “Tristeza
bovina”, el cual constituye uno de los problemas
sanitarios de mayor relevancia en los rodeos bovinos
del Noroeste argentino (Späth, 1986; Aráoz et al.,
Introducción
En Argentina la babesiosis bovina es una enfermedad
causada por dos protozoarios del Phylum Apicomplexa:
Babesia bovis y Babesia bigemina (Späth, 1986). Estos
agentes son transmitidos por la garrapata común del
bovino, Rhipicephalus microplus, y producen, entre
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2017). Si bien la infección por estos agentes produce
cuadros clínicos similares, B. bovis puede causar signología nerviosa (babesiosis cerebral), dada su capacidad
para inducir la oclusión de capilares cerebrales con
eritrocitos parasitados (Hadani et al., 1982). La sensibilidad del ganado a Babesia spp. varía según la edad:
los bovinos jóvenes son parcialmente resistentes a los
efectos clínicos de la primo infección con estos agentes,
mientras que la primo infección en ganado de mayor
edad suele producir enfermedad severa (Trueman y
Blight, 1978; Levy et al., 1982; Guglielmone, 1995).
Sobre esta base, si la totalidad de los bovinos de un
hato se infectan y desarrollan inmunidad específica
antes del desvanecimiento de la resistencia inespecífica, se establece un escenario de estabilidad enzoótica, una situación epidemiológica donde la ocurrencia
de babesiosis clínica es escasa en presencia de altos
niveles de trasmisión de Babesia spp. (Mahoney y Ross,
1972). En el contexto contrario o de inestabilidad
enzoótica, con niveles más bajos de transmisión de
Babesia spp., las primo infecciones ocurren con frecuencia luego del desvanecimiento de la tolerancia
inespecífica, con la consiguiente aparición de brotes de
babesiosis.
Los dos terneros y las dos vacas en E2 fueron sometidos a necropsia, colectándose muestras de órganos
para estudios histopatológicos, extendidos de sangre y
de corteza cerebral para exámenes parasitológicos y
tejidos para estudios moleculares.
Las muestras para histopatología fueron fijadas en
formol bufferado al 10%, procesadas por las técnicas
clásicas de inclusión en parafina y luego teñidas con
Hematoxilina-eosina. Adicionalmente, sobre algunos
cortes de corteza cerebral, se efectuaron tinciones
especiales con Giemsa para identificar hemoparásitos
en los capilares nerviosos (Silva et al., 2018). Los
extendidos de sangre se obtuvieron de vasos sanguíneos superficiales tanto ante- como post-mortem y
luego se procesaron por técnicas ya descriptas
(Benavides Ortiz et al., 2012). Los extendidos de corteza
cerebral se confeccionaron según la técnica descripta
por Hadani et al. (1982). A partir de muestras de tejido
de ambos terneros se efectuó la extracción de ADN
mediante el método convencional de fenol-cloroformo
y luego se realizó una PCR anidada, mediante la
amplificación de fragmentos del gen 18SrRNA específico para B. bovis. Los oligonucleótidos utilizados para
la primera vuelta (781 pb) fueron Bovis-for
5´AACCTGGTTGATCCTGCCAGTA´3 (Thompson et al.,
2018) y RLB-R2 5´CTAAGAATTTCACCTCTGACAGT´3
(Gubbels et al., 1999); para la segunda vuelta (132 pb)
se utilizaron Bovnew18sfor
5´CAGGTTTCGCCTGTATAATTGAG´3 (Thompson, com.
pers.) y RLB-R2. Las condiciones y los programas de
ciclado están descriptos en Thompson et al. (2018).
Como controles positivos se incorporaron muestras de
ADN de B. bovis obtenidos de una cepa atenuada y otra
patógena cultivadas in vitro; y como control negativo se
utilizó una muestra para el control de contaminación a
la que no se adicionó ADN.
Si bien es una característica de gran relevancia en la
epidemiología de las babesiosis, la resistencia de los
terneros a la enfermedad clínica no es un fenómeno
absoluto, existen descripciones de cuadros de babesiosis por B. bovis en terneros (De Vos et al., 1976;
Kessler et al., 1983; Yeruham et al., 2003; Santarosa et
al., 2013; Oliveira et al., 2018). Esta información es sin
embargo limitada para la Argentina, donde al presente
se reporta un único caso de babesiosis por B. bovis en
un feto abortado de ocho meses (Alcaraz et al., 2004).
Este trabajo describe dos casos de babesiosis cerebral
en terneros menores de 15 días de edad de sendos rodeos, destacándose los aspectos clínicos, patológicos,
epidemiológicos y de diagnóstico.
Adicionalmente, se extrajeron muestras de sangre para
serología de 20 vacas en cada establecimiento (E1 y E2),
entre ellas la madre del ternero sometido a necropsia
en E1. La presencia de anticuerpos específicos contra B.
bovis y B. bigemina en estas muestras se determinó por
la técnica de ELISA indirecto descripta por Echaide et al.
(2004), mientras que los anticuerpos contra A.
marginale se determinaron por la técnica de ELISA de
doble paratope (Sarli et al., 2019). Por último, se
obtuvieron también extendidos de sangre periférica en
nueve vacas del E1 y seis vacas del E2, los cuales se
procesaron de igual forma que para los terneros
(Benavides Ortiz et al., 2012).
Materiales y Métodos
El primer caso ocurrió en octubre de 2017 en un
establecimiento de cría bovina (E1) ubicado en el
departamento Rosario de Lerma, provincia de Salta
(24°51'36,5"S; 65°36'51,7"W), donde un ternero de
ocho días de edad presentó un cuadro de severo
decaimiento y murió al día siguiente de iniciados los
signos. El segundo caso ocurrió en noviembre de 2017,
en otro establecimiento de cría (E2) ubicado en el
departamento Santa Bárbara, provincia de Jujuy
(23°48'19,7"S; 64°25'42,5"W), donde se registró la
muerte de cuatro terneros, 15 vacas y 15 natimortos.
Los vacunos afectados presentaban fiebre (40,5ºC),
decaimiento y debilidad al nacimiento en el caso de las
crías. Se estudió solo uno de los terneros, con edad
estimada en 15 días, pero también dos de las vacas
afectadas. Los lotes de madres estaban compuestos por
190 y 150 vientres en E1 y E2, respectivamente.
Resultados
Los hallazgos de necropsia fueron similares en los
terneros del E1 y E2, observándose ictericia difusa
(Figura 1A), esplenomegalia (Figura 1B) y coloración
ocre del hígado. Ambos encéfalos mostraron
congestión cerebral difusa, que otorgaba una coloración rosada al tejido nervioso (Figura 1C). En el
ternero del E2 se apreció orina en vejiga teñida de colo-
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Babesiosis cerebral en terneros
Figura 1. A- Ternero de 15 días (del establecimiento E2) con ictericia generalizada en tejido subcutáneo. BEsplenomegalia (*) C- Congestión cerebral difusa de la corteza cerebral. D- Orina de coloración oscura
(aparente hemoglobinuria) en jeringa punzando la vejiga.
el examen de los extendidos de sangre de las vacas
muestreadas arrojó resultados negativos en el E1,
mientras que cinco de seis extendidos (83,3%) fueron
positivos a B. bovis en el E2.
ración oscura (aparente hemoglobinuria) (Figura 1D), lo
cual no pudo determinarse en el ternero del E1 ya que
su vejiga había sido predada. El examen histopatológico
mostró congestión de los capilares corticales del
sistema nervioso central, con degeneración moderada y
necrosis aislada de los cuerpos neuronales. En dichos
capilares se identificaron estructuras compatibles con
hemoparásitos intraeritrocitarios. Tanto en los extendidos sanguíneos como cerebrales de ambos terneros
se observó abundante presencia de estructuras intraeritrocitarias compatibles morfológicamente con B.
bovis (Figura 2). Por último, los estudios moleculares
(PCR) fueron positivos a B. bovis en las muestras
extraídas de los dos terneros. Por otra parte, los
hallazgos anátomo-patológicos en las vacas sometidas a
necropsia del E2 coincidieron con los observados en los
terneros (ictericia, esplenomegalia y hemoglobinuria).
Un 95% de las vacas muestreadas en el E1 presentó
anticuerpos contra B. bovis, un 42% contra B. bigemina
y un 74% contra A. marginale. En las vacas muestreadas
en el E2, esos valores fueron de 4% para B. bovis, 2%
para B. bigemina y 54% para A. marginale. Finalmente,
Discusión
A la necropsia las lesiones en los terneros fueron
similares a las informadas en otros casos de babesiosis
cerebral (Barros et al., 2006; Marin y Aguirre, 2017). A
su vez, los análisis complementarios confirmaron dicho
cuadro en ambos terneros. Como ya se dijo, la ocurrencia de babesiosis en terneros es poco frecuente
(Guglielmone et al., 1992). Esto se debería a la presencia de mecanismos de defensa inespecíficos durante
los primeros meses de vida, que permiten cursar las
primo-infecciones sin signos clínicos en los terneros,
resultando en una inmunidad adquirida contra la babesiosis que persiste por toda su vida (Levy et al., 1982).
No obstante, distintos reportes documentan la ocurrencia de casos clínicos asociados a la infección por B.
bovis en terneros menores a los 15 días de vida (De Vos
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Figura 2. Ternero de 15 días (del establecimiento E2) A-Encéfalo, congestión de los capilares de la corteza cerebral (20x, H&E). BCongestión de los capilares de la corteza cerebral con numerosos eritrocitos parasitados por Babesia bovis (azul oscuro) (40x, Giemsa) CExtendido de corteza cerebral con abundante presencia de Babesia bovis. D- Extendido de sangre periférica con eritrocitos parasitados
con estructuras intraeritrocitarias compatibles morfológicamente con Babesia bovis (100x, Giemsa).
et al., 1976; Kessler et al., 1983; Santarosa et al., 2013;
Oliveira et al., 2018).
condición de estabilidad enzoótica en E1. Sin embargo,
la ocurrencia de un brote de babesiosis clínica con
mortandad de 15 vacas evidencia una situación de
inestabilidad enzoótica en E2. En síntesis, podría
concluirse que las dos muertes descriptas en terneros
ocurrieron en situaciones epidemiológicas distintas: la
primera (E1) como un caso individual en una población
epidemiológicamente estable a B. bovis y la segunda
(E2) dentro de un brote en una población susceptible a
la babesiosis por B. bovis.
Como se dijo, el contexto epidemiológico posee gran
relevancia en la ocurrencia de brotes de babesiosis,
incidiendo principalmente la edad de los bovinos, factores ambientales, fluctuaciones estacionales en la población del vector (R. microplus) y la situación de estabilidad enzoótica (o no) del rodeo (Guglielmone, 1995).
Esta última puede determinarse en base a pruebas
serológicas para cohortes de terneros de 7-9 meses de
edad, pero no en bovinos adultos, dado que estas
pruebas subestiman la proporción de ellos naturalmente protegidos contra Babesia spp. Esto es debido a
que ocurre una caída de los niveles de anticuerpos
circulantes cuando vacunos -que desarrollaron inmunidad específica en el pasado- no sufren reinfecciones
por largos períodos de tiempo (Aguirre et al., 1993,
Torioni, com. pers). No obstante, el empleo de técnicas
serológicas en adultos sí permite algunas inferencias
cuando la gran mayoría de los bovinos presenta anticuerpos contra Babesia spp. En el presente trabajo, la
ausencia de casos clínicos de babesiosis en adultos a
pesar de altos niveles de transmisión de B. bovis (95%
de vacas positivas por serología) hacen suponer una
La infección por B. bovis tiene un periodo de prepatencia de aproximadamente unos siete días: su inoculación
al vacuno se produce por los estadios larvarios de R.
microplus entre las 24-72 horas post-fijación (Solari y
Quintana, 2013). Sumado a esto, diversos autores describen la vía transplacentaria como otra posible forma
de transmisión (De Vos et al., 1976; Yeruham et al.,
2003, Alcaraz et al., 2004). En base a estas consideraciones, se puede presumir una infección post-natal
como más probable en el ternero de 15 días (E2). Téngase en cuenta que el individuo tenía una edad que
doblaba el período de pre-patencia de B. bovis y que el
caso ocurrió en el contexto de un brote con gran exposición a estadios infestantes de R. microplus eviden-
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Babesiosis cerebral en terneros
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ciable tanto en el ternero como en los adultos. Por el
contrario, la vía de transmisión transplacentaria podría
ser tomada como más probable en el ternero de 8 días
(E1). La madre de este último resultó serológicamente
positiva a B. bovis, pero el parásito no pudo observarse
en el extendido sanguíneo de la vaca. Esto no permite
concluir sobre la ocurrencia de una infección pre-natal,
aunque tampoco descartarla por completo, dada la
posible infección crónica de la vaca. En esta condición,
no siempre se registra la presencia de parasitemia por
métodos clásicos (Vanzini y Ramírez, 1994), requiriéndose técnicas más sensibles, como la prueba PCR,
para detectar B. bovis en la sangre de los portadores
crónicos (Fahrimal et al., 1992), técnica que no pudo ser
practicada.
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Como ya se señaló, la babesiosis –particularmente por
B. bovis– constituye una noxa relevante para los
bovinos –sobre todo adultos– del NOA (Späth, 1986;
Aráoz et al., 2017). Este trabajo describe, por primera
vez en Argentina, la ocurrencia de babesiosis (B. bovis)
en terneros, la que debería considerarse para el
diagnóstico diferencial ante casos clínicos compatibles
con esta hemoparasitosis en terneros de zonas
enzoóticas.
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